Odporna na insekty modyfikowana genetycznie kukurydza, bawełna i ziemniaki typu Bt są już szeroko stosowane na skalę przemysłową, w szczególności w USA. Kilka innych roślin uprawnych typu Bt jest w fazie przygotowania (np. rzepak, ryż, pomidory). Jest jednak wiele dowodów wskazujących na to, że pośpiech w stosowaniu na szeroką skalę roślin uprawnych typu Bt będzie mieć poważne konsekwencje dla środowiska naturalnego. 

Wpływ na pożyteczne organizmy spoza grupy docelowej

W swojej naturalnej postaci preparaty Bt stosowane były przez rolników stosujących organiczną metodę uprawy lub inne metody zrównoważonej gospodarki od lat 50 w postaci aerozolu, który zabijał szkodniki nie niszcząc przy tym innych pożytecznych czy dziko żyjących gatunków. Jednak toksyny Bt wytwarzane przez odporne na insekty rośliny, takie jak genetycznie zmodyfikowana kukurydza Monsanto (np. MON810), mają zupełnie inne właściwości i - jak się okazało - mogą być szkodliwe dla pożytecznych owadów drapieżnych.

Naturalne aerozole Bt mają niewielki wpływ na organizmy spoza grupy docelowej, ponieważ "pro toksyny' pochodzące z bakterii nie są aktywne, a ich właściwości toksyczne ujawniają się dopiero w procesie przetwarzania we wnętrznościach pewnych (docelowych) gatunków larw owadów. Wiele odpornych na insekty roślin zawiera sztuczny, okrojony gen Bt i do uwolnienia toksyn wystarcza krótszy proces trawienia. Jest on zatem mniej selektywny i może zaszkodzić owadom spoza grupy docelowej, które nie mają enzymów do przetwarzania pro-toksyn, tak samo jak szkodniki, z powodu których się je stosuje. (Rys. 1).

Rys. 1 Różnice pomiędzy insektycydem Bt a roślinami typu Bt2.



Genetyczne zmodyfikowane rośliny typu Bt mogą być szkodliwe dla organizmów spoza grupy docelowej jeżeli spożyją one toksynę bezpośrednio w pyłku albo w szczątkach rośliny lub pośrednio, żywiąc się szkodnikami, które spożyły toksyny. Może być to szkodliwe dla ekosystemów poprzez ograniczenie liczby ważnych gatunków, lub też zredukowanie pożytecznych organizmów, które w sposób naturalny pomagały kontrolować populację szkodników.

Większość obecnie stosowanych roślin uprawnych typu Bt (zawierających geny Cry1Ab albo Cry1Ac) zostały zmodyfikowane genetycznie w taki sposób, aby były trujące dla pewnych gatunków ciem i motyli (Lepidoptera). Larwy innego rodzaju ciem i motyli mogą nieumyślnie spożyć toksynę Bt podczas żerowania na roślinach rosnących w pobliżu roślin uprawnych typu Bt. Działanie pyłku z kukurydzy typu Bt na larwy motyla Monarch (Danaus plexippus) w Ameryce Północnej jest najbardziej znanym przykładem tego zjawiska . Pyłek z kukurydzy typu Bt (Bt 176 Syngenta) spowodował kontrowersje wokół motyla Monarch. Odmiana kukurydzy Bt176 została już wycofana bądź jest w trakcie. Bt 176 jest także szkodliwa dla larw występującego w Eurazji motyla gatunku Rusałka pawik (Inachis Io) .

Niedawno wykazano , że długotrwałe narażenie na działania pyłków pochodzących z dwóch typów kukurydzy - MON810 i Bt11 - ma niekorzystny wpływ na larwy motyla Monarch, mimo że te odmiany kukurydzy typu Bt zawierają mniej Bt w pyłku niż Bt 176. Chociaż nie wykryto żadnych krótkotrwałych (4-5 dni) skutków, dłużej trwające (2-letnie) badania wykazały, że ponad 20% mniej larw motyla Monarch osiągnęło pełne stadium rozwoju, ponieważ były narażone na działanie pyłku zawierającego Bt osadzającego się w sposób naturalny . Wiele gatunków motyli i innych owadów jest zagrożonych z powodu takich czynników jak zmiany klimatyczne i zanik biotopu. Dodatkowy czynnik w postaci narażenia na działanie pyłku zawierającego Bt może spowodować jeszcze większe zagrożenie dla niektórych gatunków.

Ocena zagrożenia środowiska dla roślin uprawnych typu Bt nie wymaga przeprowadzenie długookresowych badań narażenia na działanie Bt organizmów spoza grupy docelowej, choć sugerowano, że dłuższy czas badań pozwoliłby lepiej ocenić zagrożenie . Przypadek motyla Monarch pokazuje, że przeprowadzenie takich badań jest konieczne.

Zmiany w populacji szkodników oraz ich naturalnych wrogów zostały udokumentowane dla bawełny typu Bt. Dane z Chin wskazują, że wykorzystanie roślin uprawnych typu Bt może zwiększyć populację drugorzędnych szkodników takich jak mszyce, pluskwiaki, mączniki, przędziorek szklarniowiec i wciorniastki . Badania wykazały znaczne redukcje populacji pożytecznych pasożytów Microplitis sp. (o 88.9%) i Campoletis chloridae (o 79.2%) na polach ryżowych, gdzie uprawiano ryż odmiany Bt . W Stanach Zjednoczonych stwierdzono wpływ kukurydzy Bt na populację Coleomegilla maculata, pożytecznego owada drapieżnego powszechnie spotykanego na polach kukurydzianych . Pewien typ toksyny Bt (Cry1Aa) okazał się trujący dla jedwabników (Bombyx mori).

W badaniach laboratoryjnych dowiedziono wpływu roślin uprawnych typu Bt na złotooki zielone (Chrysoperla carnea) . Złotooki to pożyteczne owady, które pełnią ważną rolę w naturalnej kontroli populacji szkodników roślin uprawnych. Toksyczne działanie roślin Bt na złotooki odbywa się poprzez zjadaną przez nie zdobycz, która żywiła się roślinami typu Bt. Pokazuje to, że toksyny Bt mogą wpływać na organizmy znajdujące się na wyższych ogniwach łańcucha pokarmowego. Jednak ocena zagrożenia środowiska dla roślin uprawnych typu Bt obejmuje jedynie badania nad jednym gatunkiem, co nie odzwierciedla skutków dla organizmów w dalszych ogniwach łańcucha pokarmowego. Podejście to spotkało się z szeroką krytyką, a naukowcy wskazują, że efekty działania roślin uprawnych typu Bt powinny być badane na różnych szczeblach łańcucha pokarmowego .

"Badania oddziaływania jednego gatunku na organizmy spoza grup docelowych reprezentują wąskie podejście do oceny pozytywnych i negatywnych oddziaływań na te organizmy. Zrozumienie ekologicznych konsekwencji organizmów spoza grup docelowych zależy także od tego, czy dokładnie określi się jakie procesy fizyczne i biologiczne może zmieniać organizm transgeniczny, oraz zrozumienia jakie skutki te zmiany mogą mieć dla ekosystemu" Ecological Society of America (2004)
Niepokojący jest wniosek, iż toksyny Bt z modyfikowanych genetycznie roślin mogą zabijać gatunki spoza grupy docelowej i być przekazywane dalej w łańcuchu pokarmowym, a jest to efekt, który nigdy nie był notowany w przypadku toksyn Bt w ich naturalnej formie.

Wpływ na równowagę gleby

Organizmy żyjące w glebie odgrywają kluczową rolę dla jej zdrowia. Konieczne jest zatem zrozumienie, jaki wpływ mają na nie różne praktyki rolnicze. Organizmy Bt mogą okazać się w dłuższym okresie czasu problematyczne dla zdrowia gleby, ponieważ wydziela proteiny, o których wiadomo, że mogą być szkodliwe dla niektórych owadów i podejrzewa się, że mogą być toksyczne dla szeregu organizmów spoza grupy docelowej, włączając w to dżdżownice . Nieokreślona liczba gatunków składa się na łańcuch pokarmowy w glebie i Bt mogą na nie wpływać - chociaż testy przeprowadzone były na bardzo niewielu z nich w nielicznych rodzajach gleby i niewielu ekosystemach.

W takim przypadku zmodyfikowane rośliny uprawne będą miały wpływ na organizmy żyjące w glebie - bakterie, grzyby, owady dżdżownice i wystąpić muszą dalsze skutki. Jeżeli rośliny typu Bt zniszczą lub w inny sposób ograniczą aktywność, któregoś z tych organizmów żyjących w glebie, zakłócą sieć powiązań konieczną do przeprowadzenia niezbędnych funkcji ekosystemu, takich jak rozkład albo cykl żywieniowy.

Rośliny Bt wydzielają toksyny z korzenia wprost do gleby Pozostałości po roślinach Bt leżące na polach również zawierają toksyny Bt. Mogą one pozostawać w glebie ponad 200 dni, szczególnie jeśli pora zimowa jest wyjątkowo chłodna . Dlatego też możliwe jest, że proteiny Bt są obecne w glebie nie tylko podczas wzrostu roślin, ale też długo po zbiorach plonów. To zwiększa możliwość akumulowania się toksyn Bt w glebie .

Konieczne jest przeprowadzenie dalszych badań w celu określenia czy utrzymywanie się w glebie toksyn Bt spowodowałoby problemy dla roślin nie stanowiących grupy docelowej i zdrowia ekosystemu gleby. To wskazuje na potrzebę długoterminowych badań nad oddziaływaniem roślin uprawnych Bt.

Zagadnienia odporności

Dodatkowym zagrożeniem dla środowiska naturalnego ze strony roślin uprawnych odpornych na insekty jest to, że szkodniki z grupy docelowej mogą wytworzyć odporność na działanie Bt. Jest tak dlatego, że stałe narażenie na działanie toksyn Bt wytwarzanych przez te rośliny może stanowić bodziec dla przetrwania niektórych szkodników, genetycznie odpornych na Bt. Z czasem może doprowadzić to do rozprzestrzenienia się odpornych jednostek na taką skalę, że Bt nie będzie już skuteczne w stosunku do większości populacji szkodników.

W Stanach Zjednoczonych EPA (Agencja Ochrony Środowiska) ma bardzo wysokie wymagania jeśli chodzi o refugia Bt (obszary obsadzone roślinami wolnymi od Bt), które są wymagane dla spowolnienia wzrostu odporności szkodników na Bt. Istnieją jednak obawy, że wymagania odnośnie refugiów (20% obszaru obsadzonego roślinami wolnymi od Bt) mogą okazać się niewystarczające i nie będą zbyt rygorystycznie egzekwowane. Refugia mogą okazać się niepraktyczne w niedużych gospodarstwach w Europie i w innych miejscach, które są bardzo odmienne od dużych obszarów pól w Stanach Zjednoczonych. Ten problem z roślinami typu Bt można zauważyć również na polach bawełny w Indiach i Chinach .

Istnieją wątpliwości co do tego, czy refugia będą w pełni skuteczne. Wykazano także że odporność głównego szkodnika kukurydzy i bawełny, słonecznicy amerykańskiej (Helicoverpa Zea) mogłaby się szybko rozwinąć jeżeli w pasie uprawy kukurydzy w USA wzrosłaby powierzchnia, na której obsadzono kukurydzę typu Bt. Skażenie roślinami modyfikowanymi genetycznie poprzez przenoszenie się pyłków mogłoby podważyć sens istnienia refugiów kukurydzy innego typu niż Bt, jako że szkodniki mogłyby być ciągle narażone na działanie Bt, nawet w refugiach .

Istnieją przytłaczające dowody naukowe potwierdzające obawy odnośnie odporności na owady-szkodniki . Jeżeli faktycznie wystąpiłoby uodpornienie się na szeroką skalę, odporność roślin Bt na owady stałaby się nieskuteczna. Zastosowanie nowych, jeszcze bardziej toksycznych pestycydów chemicznych stałoby się wówczas prawie nieuniknione. Ponadto zwiększona odporność stanowiłaby znaczące zagrożenie dla zrównoważonych i przyjaznych środowisku metod uprawy.

Zagrożenie czy superchwasty?

Wbudowana odporność na insekty roślin uprawnych modyfikowanych genetycznie (np. roślin typu Bt) uważana jest przez naukowców za cechę zwiększającą przystosowanie; cecha ta może występować więc coraz częściej i rozprzestrzenić się wśród lokalnych populacji . Taka poprawa kondycji roślin zwiększa szanse, aby ich dzicy krewni stali się chwastami stwarzającymi problemy albo "zalały" istniejące populacje . Na przykład badania nad rzepakiem (Brassica napus) wykazały, że gen Bt może być przekazywany na jego bardziej dzikiego i zbliżonego do chwastów krewniaka (B. rapa) .

Gen Bt może mieć szerokie oddziaływanie ekologiczne w razie rozprzestrzeniania się w populacji (introgresja) poprzez:

References
James, C. 2003. Global Review of Commercialized Transgenic Crops: 2003. ISAAA Briefs No. 30. Ithaca, NY: ISAAA. http://www.isaaa.org/
Hillbeck, A. 2001. Transgenic host plant resistance and non-target effects. In: Genetically engineered organisms: assessing environmental and human health effects. Letourneau, D.K. and B.E. Burrows [eds.] Boca Raton, FL: CRC Press. Hilbeck, A., M.S. Meier and A. Raps. 2000. Review on non-target organisms and Bt plants. Report prepared for Greenpeace International, Amsterdam, EcoStrat GmbH, Ecological Technology Assessment & Environmental Consulting, Zurich, Switzerland.
Losey, J.E., L.S. Raynor and M.E. Carter. 1999. Transgenic pollen harms monarch larvae. Nature 399: 214; Hanson-Jesse, L.C. and J.J. Obrycki. 2000. Field deposition of Bt transgenic corn pollen: lethal effects on the monarch butterfly. Oecologia 125: 241-248; Sears, M.K., R.L. Hellmich, D.E. Stanley-Horn, K.S. Oberhauser, J.M. Pleasants, H.R. Mattila, B.D. Siegfried, and G.P. Dively. 2001. Impact of Bt corn pollen on monarch butterfly populations: A risk assessment. Proceedings of the National Academy of Sciences 98: 11937-11942.
Felke, M. and G.A. Langenbruch. (2003): Wirkung von Bt-Mais-Pollen auf Raupen des Tagpfauenauges im Laborversuch (Effect of Bt-maize-pollen on caterpillars of Inachis io in a laboratory assay). Gesunde Pflanze 55: 1-7.
Stanley-Horn, D.E., G.P. Dively, R.L. Hellmich, H.R. Mattila, M.K. Sears, R. Rose, L.C.H. Jesse, J.E. Losey, J.J. Obrycki and L. Lewis. 2001. Assessing the impact of Cry1Ab-expressing corn pollen on monarch butterfly larvae in field studies. Proceedings of the National Academy of Sciences 98: 11931-11936.
Dively, G.P., R. Rose, M.K. Sears, R.L. Hellmich, D.E. Stanley-Horn, D.D. Calvin, J.M. Russo and P.L. Anderson. 2004. Effects on monarch butterfly larvae (Lepidoptera: Danaidae) after continuous exposure to Cry1Ab expressing corn during anthesis. Environmental Entomology 33: 1116-1125.
Thomas, J.A., M.G. Telfer, D.B. Roy, C.D. Preston, J.J.D. Greenwood, J. Asher, R. Fox, R.T. Clarke and J.H. Lawton. 2004. Comparative losses of British butterflies, birds and plants and the global extinction crisis. Science 303: 1879-1881.
Andow, D.A. and A. Hilbeck. 2004. Science-based risk assessment for non-target effects of transgenic crops. Bioscience, 54: 637-649. Ecological Society of America (ESA) 2004. Genetically engineered organisms and the environment: Current status and recommendations. ESA Position Paper http://www.esa.org/pao/esaPositions/Papers/geo_position.htm. Marvier, M. 2002. Improving risk assessment for nontarget safety of transgenic crops. Ecological Applications 12: 1119-1124.
Cui, J. and J. Xia. 1998. Effects of transgenic Bt cotton (with early maturity) on population dynamics of main pests and their natural enemies. Acta Gossypii Sinica 10: 255-262.
Cui, J. and J. Xia. 1999. Effects of transgenic Bt cotton on the population dynamics of natural enemies. Acta Gossypii Sinica 11: 84-91.
Wold, S.J., E.C. Burkness, W.D. Hutchison, and R.C. Venette. 2001. In-field monitoring of beneficial insect populations in transgenic corn expressing a Bacillus thuringiensis toxin. Journal of Entomological Science 36: 177-187.
Fan, L-J., Y-Y. Wu, H-Q. Pang, J-G. Wu, Q-J. Shu, M-K. Xu and J-F. Lu. 2003. Bt rice pollen distribution on mulberry leaves near rice fields. Acta Ecologica Sinica 23: 826-833.
Hilbeck, A., W.J. Moar, M. Pusztai-Carey, A. Filippini, and F. Bigler. 1999. Prey-mediated effects of Cry1Ab toxin and protoxin and Cry2A protoxin on the predator Chrysoperla carnea. Entomologia Experimentalis et Applicata 91: 305-316. Dutton A., H. Klein, J. Romeis and F. Bigler. 2002. Uptake of Bt toxin by herbivores feeding on transgenic maize and consequences for the predator Chrysoperla carnea. Ecological Entomology 27: 441-447.
Knols, B.G.J. and M. Dicke. 2003. Bt crop assessment in the Netherlands. Nature Biotechnology 21: 973-974. Andow, D.A. & A. Hilbeck. 2004. Science-based risk assessment for non-target effects of transgenic crops. Bioscience, 54: 637-649. Ecological Society of America (ESA) 2004. Genetically engineered organisms and the environment: current status and recommendations. ESA Position Paper http://www.esa.org/pao/esaPositions/Papers/geo_position.htm
Marvier, M. 2001. Ecology of transgenic crops. American Scientist 89: 160-167. Zwahlen, C. A. Hilbeck, R. Howald and W. Nentwig. 2003, Effects of transgenic Bt corn litter on the earthworm Lumbricus terrestris. Molecular Ecology 12:1077 - 1086.
Saxena, D., S. Flores and G. Stotzky. 1999. Transgenic plants: Insecticidal toxin in root exudates from Bt corn. Nature 402: 480; Saxena, D., S. Flores, and G.Stotzky, 2002. Bt toxin is released in root exudates from 12 transgenic corn hybrids representing three transformation events. Soil Biology & Biochemistry 34: 133-137.
Tapp, H. and G. Stotzky. 1998. Persistence of the insecticidal toxin from Bacillus thuringiensis subsp. kurstaki in soil. Soil Biology & Biochemistry 30: 471-476. Zwahlen, C., A. Hilbeck, P. Gugerli & W. Nentwig. 2003. Degradation of the Cry1Ab protein within transgenic Bacillus thuringiensis corn tissue in the field. Molecular Ecology 12: 765-775.
Venkateswerlu G. and G. Stotzky. 1992. Binding of the protoxin and toxin proteins of Bacillus thuringiensis subsp. kurstaki on clay minerals. Current Microbiology 25: 225-233.
Knight, J. 2003. Agency 'ignores its advisers' over Bt maize. Nature 422: 5.
Jayaraman, K.S. 2002. Poor crop management plagues Bt cotton experiment in India. Nature Biotechnology 20: 1069.
Huang, J. and Q. Wang. 2003. Biotechnology policy and regulation in China. IDS Working Paper, Biotechnology Policy Series 4, Brighton: Institute of Development Studies.
Gould, F., N. Blair, M. Reid, T.L. Rennie, J. Lopez, and S. Micinski. 2002. Bacillus thuringiensis-toxin resistance management: stable isotope assessment of alternate host use by Helicoverpa zea. Proceedings of the National Academy of Sciences. 99: 16581-16586.
Chilcutt, C.H. and B.E.Tabashnik. 2004. Contamination of refuges by Bacillus thuringiensis toxin genes from transgenic maize. Proceedings of the National Academy of Sciences 101:7526-7529.
See, for example, Andow, D.A. 2001. Resisting resistance to Bt corn. In: Genetically engineered organisms: assessing environmental and human health effects. Letourneau, D.K. and B.E. Burrows [eds.] Boca Raton, FL: CRC Press.
Stewart, Jr., C.N., J.N. All, P.L., Raymer, and S. Ramachandran. 1997. Increased fitness of transgenic insecticidal rapeseed under insect selection pressure. Molecular Ecology 6: 773-779. Vacher, C., A.E. Weis, D. Hermann, T. Kossler, C. Young, M.E. Hochberg 2004. Impact of ecological factors on the initial invasion of Bt transgenes into wild populations of birdseed rape (Brassica rapa). Theoretical and Applied Genetics 109: 806-814.
Haygood, R., A.R. Ives and D.A. Andow 2003. Consequences of recurrent gene flow from crops to wild relatives. Proceedings of the Royal Society of London B, Biological Sciences 10.1098/rspb.2003.2426.
Halfhill, M.D., R.J. Millwood, P.L. Raymer, and C.N. Stewart, Jr. 2002. Bt-transgenic oilseed rape hybridization with its weedy relative, Brassica rapa. Environmental Biosafety Research 1: 19-28. Vacher, C., A.E. Weis, D. Hermann, T. Kossler, C. Young, M.E. Hochberg 2004. Impact of ecological factors on the initial invasion of Bt transgenes into wild populations of birdseed rape (Brassica rapa). Theoretical and Applied Genetics 109: 806-814.
McGaughey, W.H. and M.E. Whalon. 1992. Managing insect resistance in Bacillus thuringiensis toxins. Science 258: 1451.